В аниме "Синий экзорцист: Нечестивый король Киото" рассказывается история о древнем демоне, известном как Нечестивый король, который появился в Киото 140 лет назад. Этот демон был чрезвычайно опасен, так как его дыхание и отрубленные части тела источали смертельную отраву, уничтожавшую все живое. Буддийский монах Фукаку смог победить его, разрубив его сердце, но оно не исчезло, а превратилось в два глаза. Фукаку основал секту Мё Дхарани (или Виджая Дхарани), разделил глаза Нечистивого короля и запечатал их, велев потомкам беречь этот тайну и предотвращать возможное возвращение демона.

Однако спустя почти полтора века секта начинает утрачивать силу, и новый глава Тацума Сугуро решает сделать ее частью Ордена истинного креста, отправив новое поколение учиться в Академию. Один из глаз Нечестивого короля передается Мефисто, а другой хранится на территории Академии. Сюжет аниме развивается через несколько дней после суда над Рином, когда Юкио и Шуре поручают задержать вора, похитившего глаз Нечистивого короля. Несмотря на то, что миссия казалась обычной, она оборачивается катастрофой, и теперь героям нужно сделать все возможное, чтобы предотвратить воскрешение Нечестивого короля, в противном случае мир окажется в опасности.

Этот сезон "Синий экзорцист: Нечестивый король Киото" продолжает экранизацию оригинальной линии манги «Синий экзорцист», игнорируя концовку аниме «Синий экзорцист».